A cnidarian parasite of salmon (Myxozoa: Henneguya) lacks a mitochondrial genome
Dayana Yahalomi, View ORCID ProfileStephen D. Atkinson, Moran Neuhof, View ORCID ProfileE. Sally Chang, Hervé Philippe, View ORCID Profile
View ORCID Profi Jerri L. Bartholomew, and View ORCID ProfileDorothée Huchon
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Significance
Mitochondrial respiration is an ancient characteristic of eukaryotes. However, it was lost independently in multiple eukaryotic lineages as part of adaptations to an anaerobic lifestyle. We show that a similar adaptation occurred in a member of the Myxozoa, a large group of microscopic parasitic animals that are closely related to jellyfish and hydroids. Using deep sequencing approaches supported by microscopic observations, we present evidence that an animal has lost its mitochondrial genome. The myxozoan cells retain structures deemed mitochondrion-related organelles, but have lost genes related to aerobic respiration and mitochondrial genome replication. Our discovery shows that aerobic respiration, one of the most important metabolic pathways, is not ubiquitous among animals.
Abstract
Although aerobic respiration is a hallmark of eukaryotes, a few unicellular lineages, growing in hypoxic environments, have secondarily lost this ability. In the absence of oxygen, the mitochondria of these organisms have lost all or parts of their genomes and evolved into mitochondria-related organelles (MROs). There has been debate regarding the presence of MROs in animals. Using deep sequencing approaches, we discovered that a member of the Cnidaria, the myxozoan Henneguya salminicola, has no mitochondrial genome, and thus has lost the ability to perform aerobic cellular respiration.

This indicates that these core eukaryotic features are not ubiquitous among animals. Our analyses suggest that H. salminicola lost not only its mitochondrial genome but also nearly all nuclear genes involved in transcription and replication of the mitochondrial genome. In contrast, we identified many genes that encode proteins involved in other mitochondrial pathways and determined that genes involved in aerobic respiration or mitochondrial DNA replication were either absent or present only as pseudogenes. As a control, we used the same sequencing and annotation methods to show that a closely related myxozoan, Myxobolus squamalis, has a mitochondrial genome. The molecular results are supported by fluorescence micrographs, which show the presence of mitochondrial DNA in M. squamalis, but not in H. salminicola. Our discovery confirms that adaptation to an anaerobic environment is not unique to single-celled eukaryotes, but has also evolved in a multicellular, parasitic animal. Hence, H. salminicola provides an opportunity for understanding the evolutionary transition from an aerobic to an exclusive anaerobic metabolism.
Noticia de ABC
Que los animales multicelulares de la Tierra necesitan el oxígeno para vivir era una verdad a la altura de que el Sol sale y se pone cada día o que la gravedad nos atrapa bajo su influjo. Hasta ahora. El concepto debe repensarse, ya que un grupo de científicos de la Universidad de Tel Aviv (Israel) ha estudiado a fondo un ser que no depende del oxígeno. Es decir, que no respira. Y este hallazgo podría tener enormes consecuencias no solo aquí, en nuestro planeta, sino en la búsqueda de vida en otros mundos.
La vida comenzó a desarrollar la capacidad de metabolizar el oxígeno -esto es, respirar- en algún momento hace más de 1.450 millones de años. Una célula arqueal envolvió a una bacteria, estrenando un nuevo equilibrio que dio lugar a que estos dos organismos evolucionaran juntos. Esas baterias se convirtieron en mitocondrias, fuente de energía de las células y que utilizan el oxígeno como «gasolina». La evolución de esta simbiosis llegó tan lejos que hoy todas las células de tu cuerpo, salvo los glóbulos rojos, tienen mitocondrias que descomponen el oxígeno para impulsar los procesos celulares.
Importancia de las mitocondrias
En la naturaleza existen adaptaciones que han permitido a algunos organismos vivir en condiciones de poco oxígeno e incluso hipóxicas. De forma paralela, algunos seres unicelulares han desarrollado orgánulos parecidos a las mitocondrias; pero el debate sobre si era posible la existencia de animales que no respiraran oxígeno nunca se había podido zanjar.
El nuevo estudio, publicado en la revista Proceedings of the National Academy of Science (PNAS) y dirigido por Dayana Yahalomi se centró en un animal parásito del salmón, llamado Henneguya salminicola, del que se sospechaba que podría tener una respiración anaeróbica. Se trata de un cnidario, que pertenece al mismo filo que los corales, las medusas y las anémonas. A pesar de que crea unos quistes muy antiestéticos en los salmones, en realidad no son dañinos y conviven con el pez toda su vida. Ya se había dterminado que el parásito sobrevivía dentro del cuerpo del huésped en condiciones muy hipóxicas, pero no ha sido hasta que se ha desentrañado su ADN cuando efectivamente se ha podido comprobar que estos animales no necesitan respirar.
Utilizando secuenciación profunda y microscopía de fluorescencia para realizar un estudio minucioso del H. salminicola descubrieron que había perdido su genoma mitocondrial, que es básico para la «respiración» de las células. Además, también observaron que no tenía capacidad de respiración aeróbica y estaban eliminados casi todos los genes nucleares involucrados en la transcripción y replicación de mitocondrias.
Al igual que los organismos unicelulares, había desarrollado una suerte de «órganos» parecidos a las mitocondrias, pero también son excepcionales: tienen pliegues en la membrana interna que generalmente no se ven.
Especie control
Para comprobar si podía darse el mismo caso en otras especies y como control se practicaron las mismas pruebas en otro parásito estrechamente relacionado, Myxobolus squamalis. Mostró un genoma mitocondrial.
Aunque este hallazgo significa que no necesita oxígeno para sobrevivir, en realidad no se sabe muy bien cómo lo logra. Los investigadores plantean que podría estar extrayendo adenosina trifosfato -el producto que resulta de la metabolización del oxígeno por las mitocondrias- de su huésped, pero aún no se ha comprobado tal extremo.
Además de ser un descubrimiento perfecto para controlar a esta especie como plaga, también es una oportunidad para estudiar la vida en general. «Nuestro descubrimiento confirma que la adaptación a un entorno anaeróbico no es exclusiva de los eucariotas unicelulares, sino que también ha evolucionado en un animal parasitario multicelular», escriben los investigadores en su artículo. «Por lo tanto, H. salminicola brinda la oportunidad de comprender la transición evolutiva de un metabolismo aeróbico a uno anaeróbico exclusivo».